Kanguros: ¿Cómo ahorran energía al saltar?

Los canguros y otros macrópodos son únicos tanto en su morfología como en su estilo de locomoción. A bajas velocidades, utilizan una marcha pentápoda, donde las extremidades anteriores, las posteriores y la cola entran en contacto con el suelo, mientras que a velocidades más rápidas, emplean su distintiva marcha saltatoria (Dawson y Taylor, 1973; O’Connor et al., 2014). Esta singularidad se extiende a su energética de la locomoción. Ya en el siglo XIX, los investigadores observaron que el coste metabólico de correr en cuadrúpedos y bípedos, como perros, caballos y humanos, aumentaba linealmente con la velocidad (Zuntz, 1897; Taylor et al., 1970; Heglund et al., 1982; Taylor et al., 1982). Para explicar por qué la tasa metabólica aumentaba a velocidades de carrera más rápidas en cuadrúpedos y bípedos, Kram y Taylor, 1990 refinaron la hipótesis del ‘costo de generar fuerza’ (Taylor et al., 1980). Razonaron que la disminución del tiempo de contacto con el aumento de la velocidad, refleja un aumento en la tasa de generación de fuerza muscular y en la tasa de ciclaje de puentes cruzados (Kram y Taylor, 1990). Esto fue respaldado por una amplia gama de animales corredores y saltadores, lo que sugiere que la tasa metabólica era inversamente proporcional al tiempo de contacto (Kram y Taylor, 1990). Sin embargo, los macrópodos saltadores parecen desafiar esta tendencia. En cintas de correr, tanto los canguros rojos (~20 kg) como los ualabíes de Tammar (~5 kg) mostraron poco o ningún aumento en la tasa de consumo de oxígeno con el aumento de la velocidad de salto (Dawson y Taylor, 1973; Baudinette et al., 1992; Kram y Dawson, 1998). Los mecanismos subyacentes que explican cómo los macrópodos pueden desacoplar la velocidad de salto y el coste energético no se comprenden completamente (Thornton et al., 2022).

La capacidad de desacoplar la velocidad y el gasto energético en los macrópodos probablemente esté relacionada con el comportamiento de sus unidades musculotendinosas extensoras del tobillo, que almacenan y devuelven energía de deformación elástica (Morgan et al., 1978; Biewener et al., 2004b; McGowan et al., 2005). En los ualabíes de Tammar, la tensión del tendón del tobillo aumenta con la velocidad de salto, lo que lleva a un mayor aumento del retorno de energía de deformación elástica que el trabajo muscular, lo que aumenta la proporción de trabajo realizado por el retroceso del tendón mientras que el trabajo muscular permanece casi constante (Baudinette y Biewener, 1998; Biewener et al., 1998). Las diferencias relacionadas con el tamaño en la morfología del tendón extensor del tobillo (Bennett y Taylor, 1995; McGowan et al., 2008), y el resultante bajo retorno de energía de deformación, pueden explicar por qué los macrópodos pequeños (Thompson et al., 1980; Biewener et al., 1981; Biewener et al., 1998) (pero ver Christensen et al., 2022). Sin embargo, la morfología del tendón por sí sola no es suficiente para explicar por qué los macrópodos grandes pueden aumentar la velocidad sin coste, mientras que los cuadrúpedos grandes con una morfología similar del tendón no pueden (Dawson y Webster, 2010). La diferencia más obvia entre los macrópodos y otros mamíferos es su marcha saltatoria, pero los mecanismos propuestos previamente para explicar cómo el salto podría reducir el coste metabólico de generar fuerza muscular, como una frecuencia de zancada casi constante (Heglund y Taylor, 1988; Dawson y Webster, 2010) o el acoplamiento respiratorio-zancada (Baudinette et al., 1987), no distinguen entre los macrópodos pequeños y grandes, ni entre los cuadrúpedos galopantes (McGowan y Collins, 2018).

Los cambios posturales son otro mecanismo que podría contribuir a la reducción de los costes energéticos al alterar el apalancamiento de los músculos de las extremidades. El EMA (Ventaja Mecánica Efectiva) es la relación entre la longitud del brazo interno del momento músculo-tendinoso (la distancia perpendicular entre la línea de acción generadora de fuerza del músculo y el centro de la articulación) y la longitud del brazo del momento de la fuerza de reacción del suelo (GRF) (la distancia perpendicular entre el vector de la GRF y el centro de la articulación). Un EMA más pequeño requiere una mayor fuerza muscular para producir una fuerza dada en el suelo, lo que exige un mayor volumen de músculo activo y, presumiblemente, mayores tasas metabólicas que un EMA más grande para la misma fisiología. En humanos, un aumento de la flexión de la extremidad y una disminución del EMA de la extremidad requieren un mayor volumen de músculo activo y aumentan el coste metabólico de correr en comparación con caminar (Biewener et al., 2004a; Kipp et al., 2018; Allen et al., 2022). Los cambios en el EMA con la velocidad no son comunes en los mamíferos cuadrúpedos (Biewener, 1989) pero no son infrecuentes. Los elefantes, uno de los animales más grandes y notablemente más erguidos, no tienen transiciones de marcha discretas, sino que disminuyen continuamente y sustancialmente el EMA en las articulaciones de las extremidades cuando se mueven más rápido, lo que también se ha relacionado con el aumento del coste metabólico de la locomoción con la velocidad (Ren et al., 2010; Langman et al., 2012). El EMA se observa más comúnmente que cambia con el tamaño en los mamíferos terrestres. Los animales más pequeños tienden a moverse en posturas encorvadas con las extremidades extendiéndose progresivamente a medida que aumenta la masa corporal (Biewener, 1989). Sin embargo, más que el coste metabólico, esta transición postural parece estar impulsada por la necesidad de reducir el aumento relacionado con el tamaño del estrés tisular (Dick y Clemente, 2017; Clemente y Dick, 2023). Como consecuencia de la transición a posturas más erguidas de las extremidades, las tensiones musculoesqueléticas en los mamíferos terrestres son independientes de la masa corporal (Biewener, 1989; Biewener, 2005).

Los macrópodos, por el contrario, mantienen una postura encorvada durante el salto. Kram y Dawson, 1998 exploraron si los canguros adoptaban una postura más extendida de las extremidades con el aumento de la velocidad como un mecanismo potencial para su tasa metabólica constante, pero no detectaron un cambio en el EMA en el tobillo a velocidades de 4,3 a 9,7 ms^–1. Además, la postura del tobillo y el EMA parecen variar débilmente (McGowan et al., 2008) o no en absoluto con la masa corporal en los macrópodos (Bennett y Taylor, 1995; Snelling et al., 2017). Como consecuencia, se esperaría que el estrés aumentara tanto con la velocidad de salto como con la masa corporal. Se requieren grandes tensiones en los tendones para un rápido retorno de energía de deformación (energía de deformación ∝ estrés²) (Biewener y Baudinette, 1995). Dado que el retroceso del tendón juega un papel fundamental en las marchas saltatorias, no es sorprendente que la tensión del tendón se acerque al límite seguro en los canguros más grandes. Los tendones extensores del tobillo en un canguro rojo macho de tamaño moderado (46,1 kg) operan con factores de seguridad cercanos a dos incluso a velocidades de salto lentas (3,9 ms^–1) (Kram y Dawson, 1998), muy por debajo del factor de seguridad típico de cuatro a ocho para los tendones de los mamíferos (Ker et al., 1988). Las tensiones en los tendones también son inusualmente grandes en los canguros más pequeños. Los canguros grises occidentales juveniles y adultos, con un peso que oscila entre 5,8 y 70,5 kg, todos saltan con factores de seguridad del tendón gastrocnemio y plantar menos de dos (Snelling et al., 2017). Las grandes tensiones en los tendones pueden no ser solo una consecuencia natural de su postura encorvada y morfología del tendón, sino también estar seleccionadas adaptativamente. Teniendo esto en cuenta, los canguros pueden ajustar su postura para aumentar la tensión del tendón y su asociada energía de retorno elástico. Si es así, probablemente habría una variación sistemática en la postura del canguro con la velocidad y la masa que aún no se ha explorado completamente.

En este estudio, investigamos la cinemática y la cinética de las extremidades posteriores en canguros que saltan a varias velocidades. Específicamente, exploramos la relación entre los cambios en la postura, el EMA, el trabajo articular y la tensión del tendón en un rango de velocidades de salto y masas corporales. Para ello, construimos un modelo musculoesquelético de un canguro basado en datos de imagen y disección empíricos (Figura 1a). Utilizamos el modelo musculoesquelético para calcular el EMA del tobillo a lo largo de la zancada capturando los cambios tanto en la longitud del brazo muscular del momento como en la longitud del brazo del momento de la GRF, lo que nos permite explorar sus contribuciones individuales. Planteamos la hipótesis de que (i) la extremidad posterior estaría más encorvada a velocidades más rápidas, principalmente debido a las articulaciones distales de la extremidad posterior (tobillo y metatarsofalángica), independientemente de los cambios en la masa corporal, y (ii) los cambios en las longitudes de los brazos del momento resultantes del cambio en la postura contribuirían al aumento de la tensión del tendón con la velocidad, y podrían contribuir por lo tanto a los ahorros energéticos al aumentar la cantidad de trabajo positivo y negativo realizado por el tobillo sin requerir trabajo muscular adicional.